Winter empezó su carrera como actor infantil y pasó varios años en Broadway con papeles coprotagonistas en producciones como El rey y yo, Peter Pan y en la premier estadounidense de Close of Play, de Simon Gray, en el Manhattan Theater Club. Tras completar sus estudios de cine en la Universidad de Nueva York, protagonizó diversas películas, entre ellas los grandes éxitos Las alucinantes aventuras de Bill y Ted, para Orion, o Jóvenes ocultos, para Warner Bros., además de Rosalie va de compras, de Percy Adlon.

Junto a Tom Stern, Winter creó diversos proyectos de comedia que hoy son de culto, y que él mismo escribió, dirigió y protagonizó. Entre ellos está la exitosa serie de MTV, The Idiot Box, y la película de 20th Century Fox La disparatada parada de los monstruos (Freaked), que ha sido aclamada por multitud de críticos, incuyendo los del New York Times y Entertainment Weekly, quienes incluyeron la película en su «Top 10 de las mejores comedias de la década de los 90». En la película aparecen también Randy Quaid, Keanu Reeves, Brooke Shields, Bobcat Goldthwait como un muñerco-calcetín y Mr. T como una Mujer con Barba. Una película de culto desde hace años, Freaked fue recientemente reeditada en DVD por Anchor Bay en una edición especial.

En el año 2000, Winter escribió y dirigió Fever, estrenada por Lions Gate Films. Fever es un thriller psicológico protagonizado por Henry Thomas, Teri Hatcher, Bill Duke y David O' Hara. La película fue invitada a festivales de todo el mundo, incluyendo la Sección Oficial en la Quinzaine de Realisateurs de Cannes. En el New York Times, A.O. Scott alabó el film calificándolo de “puro pánico hitchcockiano. Un ejemplo impresionante de lo que un cineasta con talento puede hacer con pocos medios”.

En 2007, Winter produjo y dirigió la película de imagen real del personaje de animación de Cartoon Network Ben 10: Ben 10, Race Against Time. Su estreno en televisión alcanzó los índices de audiencia más altos en la historia de Cartoon Network, y el DVD fue el más vendido del canal. A continuación, Winter produjo y dirigió la secuela, Ben 10: Alien Swarm. La película fue estrenada en televisión en noviembre de 2009 y fue otro récord de audiencia, con más de 16 millones de espectadores en su primer fin de semana en emisión, y le valió una nominación a los premios EMMY a los Mejores Efectos Especiales.

Entre su reciente trabajo como actor, Winter ha participado como estrella invitada en la serie de Fox TV Bones, así como ha prestado su voz en papeles de las series de Adult Swim Robot Chicken y Saul of the Mole Men. Winter ha producido y dirigido recientemente Downloaded, para VH1 Rock Docs, un largometraje documental sobre la revolución digital. En él se entrevista a los cofundadores de Napster, Sean Parker y Shawn Fanning, así como a numerosos músicos y ejecutivos de la industria de la época. Aclamada en festivales de todo el mundo, la película ha sido estrenada en salas y en streaming digital por VH1 en 2013.

Aparte de sus proyectos como actor, Winter mantiene una exitosa carrera como director de programas de televisión y también en publicidad, tanto en los EEUU como en el Reino Unido.