Alia Shawkat alcanzó pronto el éxito. Su carrera empezó a la temprana edad de 11 años, cuando obtuvo un papel en la serie de Fox Family "State of grace". Sin embargo, es más conocida por su papel en la serie de Fox ganadora del premio Emmy "Arrested Development", donde interpretaba a "Maeby Funke", rebelde y travieso miembro de la disfuncional familia Bluth. Sin embargo, más recientemente, Shawkat ha logrado llamar la atención con sus trabajos cinematográficos. En 2009, fue elegida como uno de los "10 talentos en alza de la comedia" por la revista Hollywood Reporter, figuró en los especiales dedicados al "Hollywood joven" tanto de Nylon Magazine como de Teen Vogue y fue elegida por la revista Variety como uno de los "10 actores a vigilar".

Shawkat intervino en 2009 en dos películas alabadas por la crítica. La primera fue Amerrika, que se estrenó en el Festival de Cine de Sundance con excelentes críticas, acerca de una familia palestina que se traslada a Illinois. La segunda fue el debut en la dirección de Drew Barrymore, Whip It!, una comedia dramática sobre una adolescente inadaptada, "Bliss" (Ellen Page), que se descubre a sí misma al unirse a una liga de carreras de patinaje. Shawkat interpreta a "Pash", la divertida y encantadora mejor amiga y confidente de "Bliss".

Shawkat aparecerá próximamente en la esperadísima película de Miguel Arteta, Cedar Rapids. En esta comedia, Ed Helms interpreta a "Tim", un ingenuo vendedor de seguros del Medio Oeste norteamericano que viaja a una convención en una gran ciudad en un desesperado intento de salvar los trabajos de sus compañeros de trabajo. Shawkat interpreta a "Bree", una joven prostituta que inicia a "Tim" en el lado más salvaje de la vida.

Entre los restantes créditos cinematográficos de Shawkat figuran: Bart Got a Room, con William H. Macy y Cheryl Hines, en la que también ejerció de productora, Rebote, frente a Martin Lawrence, la comedia coral familiar Un vecino con pocas luces, con Matthew Broderick, Danny De Vito y Kristin Chenowith, y Tres reyes, frente a George Clooney.

Además de una animada carrera cinematográfica, Shawkat también tiene proyectos en activo en la pequeña pantalla. Entre los más recientes, Shawkat y sus dos coprotagonistas en Whip It!, Ellen Page y Sean Tillman, están escribiendo y produciendo un piloto, titulado provisionalmente "Stitch "n" Bitch", para HBO. Los anteriores trabajos de Shawkat para televisión incluyen: un papel recurrente en la serie de USA Network "Divorcio en Hollywood (The Starter Wife)", con Debra Messing, donde interpretó a una adolescente con problemas que se hace amiga de "Molly" (Messing) y "Joan" (Judy Davis) en un centro de desintoxicación, un papel protagonista en el telefilme original del canal Lifetime "Not Like Everyone Else" y papeles de estrella invitada en series como "Veronica Mars", "JAG. Alerta roja", "Sin rastro", "Metrópolis" y "Presidio Med".