Billy Howle estudió actuación en la Bristol Old Vic Theatre School y es quizás más conocido por interpretar el papel de James en el drama policíaco Glue, que se emitió a finales de 2014 en E4. En 2013 Billy apareció como Will en la producción de Bristol Old Vic de The Little Mermaid, una adaptación musical de la famosa historia de Hans Christian Andersen. Billy apareció como Joseph en el drama histórico de Channel 4 Nuevos mundos en 2014, así como el papel invitado de Billy Shearwood en la cuarta temporada de Vera para ITV. El año pasado, Billy también fue visto en la película de televisión de la BBC Cider With Rosie, una historia semi-autobiográfica en los Cotswolds durante e inmediatamente después de la Primera Guerra Mundial. En 2015 Billy participó en la ganadora del Premio Olivier a la mejor producción "Fantasmas". Después de un sold out en el Almeida y un traslado al West End, el espectáculo fue parte de la temporada de primavera de la Academia de Música de Brooklyn (BAM). Billy interpretó el papel de Oswald Alving. Más recientemente, Billy protagonizó "Long Jour's Journey Into Night" en el teatro Bristol Old Vic, junto a Jeremy Irons y la ganadora del premio Olivier Lesley Manville. Billy será visto en "La Gaviota", protagonizada por Saoirse Ronan yAnnette Benning. La adaptación cinematográfica de la conocida obra de Chekhov está dirigida por el galardonado Tony Mayer (Spring Awakening, American Idiot). Billy apareció en el último video de PRADA para su campaña Primavera /Verano 2016 para hombre.