Colin Quinn empezó a trabajar como cómico en escenarios de Nueva York. Debutó en la pequeña pantalla como copresentador del concurso "Remote Control", de MTV. En 1995 pasó a formar parte del programa "Saturday Night Live" presentando el segmento "Weekend Update".

A continuación fue el presentador, creador y productor ejecutivo de "Tough Crowd With Colin Quinn" desde 2002 a 2004, emitido por Comedy Central.

Estrenó su primer espectáculo en solitario, "An Irish Wake", en el teatro Helen Hayes, donde regresó en 2010 con el éxito de Broadway "Colin Quinn Long Story Short". Dirigido por Jerry Seinfeld fue nominado al Premio Drama Desk y, un año después, al Emmy al Mejor Especial.

Actualmente está de gira con un nuevo espectáculo en solitario, "Colin Quinn Unconstitutional", que tuvo un éxito sin precedentes off-Broadway el verano pasado. Hace poco se ha estrenado la primera temporada de su serie web "Cop Show" en LStudio.com y tiene un papel habitual en la nueva temporada de la serie "Girls".