Procedente de Conyers, Georgia, Dakota Fanning debutó a los cinco años, cuando consiguió su primer trabajo en un anuncio de detergente que abrió las puertas a su carrera. La primera aparición de Dakota en la televisión fue en URGENCIAS, de la NBC, lo que le llevó a papeles protagonistas en series de televisión, como El Abogado, Malcolm el de en medio, Spin City, Ellen, donde interpretó el papel de la "Joven Ellen", Ally McBeal, siendo la "Joven Ally McBeal", y un papel de estrella invitada en la temporada final de Friends.
Dakota hizo su presentación cinematográfica con Sean Penn y Michelle Pfeiffer interpretando a "Lucy" en YO SOY SAM. Recibió el Premio de la Crítica como mejor actriz juvenil y fue también la actriz más joven nominada para un Premio SAG por su interpretación de Lucy. Poco después, protagonizó la miniserie producida por Steven Spielberg Abducidos, que no solo ha sido la serie de más alta valoración del Canal de Ciencia ficción, sino que también ha ganado el Emmy 2003 a la Mejor Miniserie.
La carrera de Dakota avanzó posteriormente hacia papeles protagonistas en las películas ATRAPADA, junto a Charlize Theron, EL GATO, de la novela de DR. SEUSS, con Mike Myers, NIÑERA A LA FUERZA con Brittany Murphy, y su interpretación de una joven Reese Witherspoon en SWEET HOME ALABAMA.
En 2004, protagonizó EL FUEGO DE LA VENGANZA, junto a Denzel Washington, una película dirigida por Tony Scott. Su interpretación le valió una segunda nominación para un Premio de la Crítica.
El año siguiente, Dakota actuó en EL ESCONDITE, con Robert DeNiro. Por su actuación en esta película, obtuvo el premio MTV Movie Award de 2005 a la Mejor interpretación aterradora.
En junio de 2005, Dakota protagonizó junto a Tom Cruise una nueva versión de Steven Spielberg de la novela de H.G. Wells LA GUERRA DE LOS MUNDOS. Su interpretación como Rachel, la hija de Tom Cruise, le mereció su segundo Premio de la Crítica.
En octubre de 2005, Dakota actuó junto a Kurt Russell en EN BUSCA DE UN SUEÑO, con estreno mundial en el Festival Cinematográfico de Toronto. Además, EN BUSCA DE UN SUEÑO recibió el Premio de Película más Conmovedora en el Heartland Film Festival. Dakota también se siente orgullosa de haber formado parte del notable conjunto de mujeres, incluyendo a Glenn Close, Holly Hunter, Sissy Spacek y Robin Wright Penn, que protagonizaron NUEVE VIDAS, estrenada en el Festival Cinematográfico de Sundance en 2005. El grupo de mujeres protagonistas de NUEVE VIDAS fue nominado para un Premio Gotham en 2005 y la película fue nominada al Mejor Guión en los premios Independent Spirit de 2005.
En diciembre de 2006 se produjo la presentación de la reconocida novela de E.B. White LA TELARAÑA DE CARLOTA. En el papel del personaje real de Fern, Dakota trabajó junto a Julia Roberts, Oprah Winfrey y Robert Redford, que prestaban su voz a los personajes de dibujos animados de la película. En 2006, Dakota fue nominada para el Premio de la Crítica como Mejor Actriz Juvenil por su interpretación de Fern. Ese mismo año, Dakota fue galardonada por ShoWest como Mejor Actriz de Reparto del Año.
En 2007, Dakota protagonizó HOUNDDOG, que se estrenó en el Festival de Cine de Sundance de 2007, protagonizando la película junto a Robin Wright Penn y David Morse. Más tarde ese año, Dakota protagonizó el thriller de ciencia ficción PUSH, de Paul McGuigan, junto a Chris Evans y Djimon Hounsou.
En 2008, protagonizó la película de Fox Searchlight LA VIDA SECRETA DE LAS ABEJAS, basada en el popular best-seller de Sue Monk Kidd. Dakota interpreta a Lily Owens, junto a Queen Latifah, Alicia Keys, Sophie Okonedo y Jennifer Hudson. Fue galardonada con el premio Estrella Más Prometedora en el Festival Internacional de Cine de Palm Springs. También fue nominada para un Premio de la Crítica por su actuación.
En 2009, Dakota protagonizó la segunda entrega de la exitosa franquicia de LA SAGA CREPÚSCULO: LUNA NUEVA, basada en la serie de novelas superventas de Stephanie Meyer. En ella, interpreta a Jane, un vampiro de la familia Volturi, junto a Kristin Stewart, Robert Pattinson y Taylor Lautner.
En 2010, Dakota protagonizó la película biográfica ambientada en los años 1970 THE RUNAWAYS, sobre la banda de rock femenina del mismo nombre, basada en el libro de Cherie Currie "Neon Angels". Dakota interpreta el papel de Cherie Currie y actúa junto a Kristen Stewart, que da vida a Joan Jett. La película se estrenó en el Festival de Cine de Sundance de 2010 y recibió el reconocimiento de la crítica. Posteriormente ese año, retomó su papel de Jane en LA SAGA CREPÚSCULO: ECLIPSE.
El año pasado, Dakota interpretó el papel principal en el drama ambientado en la época victoriana EFFIE GRAY, con el director Richard Laxton. El guión de Emma Thompson narra la historia del crítico de arte John Ruskin y su joven esposa Effie Gray. La película se estrenará este año.
El verano pasado también protagonizó la película británica AHORA Y SIEMPRE, escrita y dirigida por Ol Parker. Basada en el libro de Jenny Downham, interpreta a Tessa, una adolescente que está a punto de morir víctima de la leucemia y elabora una lista de cosas que quiere hacer antes de morir. Junto a Dakota, en la película aparecen Jeremy Irvine, Paddy Considine, Kaya Scodelario y Olivia Williams. Más recientemente, Dakota también participó en la última entrega de LA SAGA CREPÚSCULO: AMANECER.
A finales de 2012, Dakota actuó en la película independiente NIGHT MOVES, a las órdenes del director Kelly Reichardt. Se trata de un drama centrado en tres ecologistas activistas que quieren volar una presa. En esta película Dakota trabaja junto a Jessie Eisenberg y Peter Saarsgard. La película tuvo su estreno mundial en el Festival de Cine de Venecia 2013.
A principios de este año, protagonizó LA ÚLTIMA AVENTURA DE ROBIN HOOD, a las órdenes de los guionistas y directores Wash Westmoreland y Richard Glatzer. En ella interpreta a la novia adolescente de Errol Flynn (interpretado por Kevin Kline) en esta historia real se narra la vida de los últimos años de Errol Flynn. Dakota terminó recientemente la producción de EVERY SECRET THING, dirigida por Amy Berg. Dakota actuará junto a Diane Lane y Elizabeth Banks en una historia acerca de dos jóvenes condenadas por el asesinato de un bebé que cumplen condena hasta que lleguen a los 18 años. Tras su liberación, comienzan a desaparecer otros niños, desenterrando el misterio que rodea a la muerte original.
A sus 19 años, Dakota colabora con fines benéficos con el Hospital Infantil Mattel de Los Ángeles. También es Embajadora de la Juventud para la organización sin ánimo de lucro First Star, que defiende los derechos de los niños, y está activamente involucrada con Shane's Inspiration, una organización que construye parques infantiles universalmente accesibles. Este año, Dakota comienza su papel como Embajadora de la Campaña contra el Hambre de las Naciones Unidas. Reside en la ciudad de Nueva York, donde asiste a la Universidad del mismo nombre.