Frances Conroy fue galardonada con un Globo de oro y un Screen Actors Guild Award por su papel de Ruth en la exitosa serie de Showtime A dos metros bajo tierra. También pudo hacerse con otros dos Screen Actors Guild Awards más compartidos con el resto del reparto de dicha serie. Además, ha sido nominada en dos ocasiones a un Emmy.
Tras graduarse en The Juilliard School's Drama Division, el trabajo de Conroy ha incluido cine, teatro y televisión. A la serie A dos metros bajo tierra, hay que añadir otros trabajos televisivos como la miniserie de Alex Haley Queen, dirigida por by John Erman, Murder in a Small Town, con Gene Wilder como protagonista y co-guionista bajo la dirección de Joyce Chopra, y la película de Perry Miller-Adato sobre Eugene ONeill y Carl Sandburg para la PBS.
Sobre los escenarios, ha participado en representaciones producidas por el prestigioso Lincoln Center como Our Town, con Spalding Gray y Eric Stoltz. Fue Desdemona en el Othello de Raul Julia y Richard Dreyfuss en el New York Shakespeare Festival, una de las numerosas producciones del New York Public Theatre en las que ha participado.
Entre la larga lista de créditos teatrales de Conroy se cuentan The Lady from Dubuque y Three Tall Women de Edward Albee. Recibió un Premio Obie por su trabajo en The Last Yankee de Arthur Miller, y una nominación al Tony por The Ride Down Mt. Morgan.
En el pasado fue nominada en cuatro ocasiones al Drama Desk Award, y consiguió por fin hacerse con el premio merced a su trabajo en The Secret Rapture, de David Hare. Durante dos años estuvo de gira con The Acting Company, la compañía de John Houseman.
Conroy ha aparecido en numerosas películas, tanto de grandes estudios como independientes; entre ellas Otra Mujer, de Woody Allen; El Aviador, de Martin Scorsese; The Neon Bible, de Terence Davies; el film de Tina Rathborne The Joy That Kills; Esencia de mujer, de Martin Brest; Un par de seductores, del director francés Pitof; y Shopgirl de Steve Martin, dirigida por Anand Tucker.
Ms. Conroy ha podido ser vista recientemente en Flores rotas, de Jim Jarmusch.