Comenzó su carrera de actriz en Toronto, participando en el film Dead Ringers. Nacida en Edmonton, Canada, Jill estudió comedia de improvisación en el afamado Second City y también trabajó con una troupe de improvisación de comedia de Toronto, antes de obtener un papel en la producción en Broadway de The Buddy Holly Story.
Ya en Nueva York, Hennessy protagonizó The Paper, de Ron Howard. Sus créditos adicionales comprenden I Shot Andy Warhol, Chutney Popcorn, Most Wanted, A Smile Like Yours, Dead Broke, Row Your Boat, The Florentine, Two Ninas, Komodo, Autumn in New York y el taquillero éxito Exit Wounds. También escribió, dirigió, produjo e interpretó su propia película, The Acting Class. La última vez que la vimos en la pantalla cinematográfica fue en el proyecto de laboratorio de Sundance (de Robert Redford) Love in the Time of Money.
Más recientemente, protagonizó Walk Two Moons junto a Blythe Danner, Martin Landau y Howie Mandel, basado en la novela homónima.
El público televisivo comenzó a amarla durante los años en los que interpretó el papel de secretaria del fiscal del distrito Claire Kincaid (1993-96) en la serie dramática de NBC nominada al Emmy® "Law & Order". Volvió a NBC para interpretar a la Primera Dama Jacqueline Kennedy en la miniserie "Jackie, Ethel, Joan: Women of Camelot". En su primera temporada de "Crossing Jordan", Hennessy recibió una nominación al premio Peoples Choice en la categoría Mejor Actriz en Serie Dramática. También recibió el premio Golden Satellite a la Mejor Interpretación Femenina en Miniserie o Película Televisiva, otorgado por la International Press Academy, por su trabajo en la película de TNT para cable "Nuremberg". El programa, en filmación de su séptima temporada este verano, regresará por NBC en la temporada 2006-2007.
Hennessy, su esposo Paolo Mastropietro y Marco, el hijo de ambos, dividen su tiempo entre Los Angeles y Manhattan.