Nominada al Oscar en tres ocasiones, Joan Allen es una de las actrices más ocupadas de la industria cinematográfica.
Recientemente, se la ha visto en el film de Universal, La carrera de la muerte (Death Race, 2008), donde encarna a la villana del héroe de Jason Statham. En la última primavera, también se la vio en El viaje de nuestra vida (Bonneville, 2006), junto a Jessica Lange y Kathy Bates. En 2007, apareció junto a Matt Damon en el atronador éxito de taquilla, El ultimátum de Bourne (The Bourne Ultimatum, 2007), retomando su papel de Pamela Landy. Antes de ello, actuó en Yes (2004), una historia de amor transcultural de la guionista y directora Sally Potter. En 2005, Joan fue protagonista junto a Kevin Costner en Más allá del odio (The Upside of Anger, 2005), para el guionista y director Mike Binder; y en Off the Map (2003), dirigida por Campbell Scott. En 2004, se la vio en el blockbuster, El mito de Bourne (The Bourne Supremacy, 2004); y el mismo año, también en El diario de Noa (The Notebook, 2004).
Allen fue protagonista en Candidata al poder (The Contender, 2000), por cuya labor fue nominada al Globo de oro, el SAG, el Independent Spirit, y el Oscar a la mejor actriz.
Protagonizó Pleasantville (Pleasantville, 1998), junto a William H. Macy y Jeff Daniels, que le significó lograr varios premios de los críticos. Su papel junto a John Travolta y Nicolas Cage en el atronador éxito Cara a cara (Face/Off, 1997) le valió el aplauso de la crítica, así como los premios Blockbuster y MTV Movie. Su demoledor papel en La tormenta de hielo (The Ice Storm, 1997), junto a Kevin Kline y Sigourney Weaver, también cosechó varios premios de la crítica.
En 1996, Allen fue protagonista en la cinta de Oliver Stone, Nixon (Nixon, 1995), por la que recibió una nominación al Oscar a la mejor actriz secundaria. Asimismo, se hizo con siete premios de asociaciones de críticos cinematográficos, entre ellos los de la de Los Ángeles y de la National Society.
Allen recibió su segunda nominación consecutiva al Oscar a la mejor actriz secundaria en 1997 por su papel en El crisol (The Crucible, 1996), según la pieza de Arthur Miller.
La actriz ha aparecido en muchos otros largometrajes, como Compromising Positions (1985); Peggy Sue se casó (Peggy Sue Got Married, 1986); Hunter (Manhunter, 1986); Tucker: el hombre y su sueño (Tucker: The Man And His Dream, 1988); Ethan Frome (1993); Josh y Sam (Josh and S.A.M., 1993); Recuerdos de guerra (In Country, 1989); En busca de Bobby Fischer (Searching for Bobby Fisher, 1993); Amor Loco (Mad Love, 1995); Destinos cruzados (Its the Rage, 1999); y El valor de la verdad (When the Sky Falls, 2000).
Asimismo, Allen también es una de las más reconocidas actrices en el mundo del teatro de Nueva York y ganadora de los máximos premios por su labor en el On y el Off-Broadway. Se hizo con el Tony a la mejor actriz por su interpretación junto a John Malkovich en la pieza de Lanford Wilson, BURN THIS; y fue nominada en la misma categoría por el papel protagonista en THE HEIDI CHRONICLES. En el Off-Broadway, estuvo en piezas como THE MARRIAGE OF BETTE & BOO, por la que obtuvo el Obie; y retomó su papel en AND A NIGHTINGALE SANG (que le había ya significado ganar el premio Joseph Jefferson en el Steppenwolf Theatre), por el que sumó los premios Clarence Derwent, Drama Desk, Outer Critics Circle, y Theatre World. También en el Off-Broadway, estuvo en DELORES; y en THE HEIDI CHRONICLES. Miembro desde el inicio de la célebre compañía de teatro Steppenwolf, de Chicago, Allen protagonizó la producción de aquélla de BURN THIS, EARTHLY POSSESSIONS; RECKLESS; A LESSON FROM ALOES (premio Joseph Jefferson); BALM IN GILEAD; y OF MICE AND MEN. La actriz fue junto a Jeremy Irons protagonista de la última pieza de Jack OBrien, IMPRESSIONISM, cuyo estreno se produjo en la pasada primavera de 2009. Aquella era la primera ocasión que regresaba a Broadway desde hacía 19 años.
Allen fue objeto de una nominación a los Emmy por la miniserie Las brumas de Avalon (Mists of Avalon, 2001), junto a Angelica Huston y Julianna Margulies, para la TNT.
Vive en la ciudad de Nueva York con su hija Sadie.