Natural de Colorado, John Carroll Lynch pasó los primeros ocho años de su carrera profesional como miembro del Guthrie Theater Company de Minneapolis con papeles en más de 30 producciones.
Lynch consiguió su primer papel importante como 'Norm', el marido de Francis McDormand obsesionado con los patos en la película de los hermanos Coen, ganadora del Oscar® Fargo. Desde entonces ha trabajado ininterrumpidamente en cine, televisión y teatro, interpretando un impresionante abanico de personajes algunos encantadores, otros graciosos, otros aterradores doctores, asesinos, padres perplejos, hermanos irritados, maridos frustrados, empresarios ricos, trabajadores pobres, sureños, norteños, occidentales y orientales. Si hay una constante en la carrera de Lynch, es la extrema diversidad de los personajes que interpreta y el amplio rango que cubre desde la mordacidad a la comedia desenfadada, pasando por el thriller y el misterio al melodrama.
Con más de 50 películas a sus espaldas, Lynch ha estado bajo la dirección de Clint Eastwood, Martin Scorsese, David Fincher, Mark Ruffalo, Miguel Arteta, Mick Jackson y Albert Brooks, entre otros. Junto con estos consumados artistas, Lynch ha tenido la gran fortuna de trabajar con realizadores debutantes. Recientemente hemos visto a Lynch en ¡Pisándonos los tacones! con Reese Witherspoon y Sofía Vergara, y en Ted 2 de Seth Macfarlane. Próximamente lo veremos en The Founder con Michael Keaton, en el thriller La invitación de Karyn Kusama, así como en Shangri-La Suite de Eddie OKeefe.
En la pequeña pantalla Lynch ha aparecido en muchas series con personajes principales, y en papeles recurrentes y miniseries, incluyendo American Horror Story como Twisty el payaso, Manhattan, The Americans, House of Lies, Carnivàle, El cuerpo del delito, Katrinaville, Big Love, Buscarse la vida en América, De la tierra a la luna y The Brotherhood of Poland, New Hampshire de David E. Kelley. Durante seis temporadas interpretó al hermano travestido de Drew en The Drew Carey Show en ABC.
Lynch no abandona el teatro. Más recientemente volvió al Guthrie Theater donde interpretó el papel principal de Eddie Carbone en Panorama desde el puente de Arthur Miller. Otras de sus apariciones recientes sobre las tablas incluyen la producción original de la obra ganadora del premio Pulitzer Dinner with Friends en el South Coast Rep, Under the Blue Sky en el Geffen, y el estreno mundial de Beth Henley, Ridiculous Fraud en el teatro McCarter de New Jersey.