Jon Tenney acaba de terminar la quinta temporada de la afamada serie de TNT The Closer, junto a Kyra Sedwick. La serie fue nominada a los Premios SAG como mejor reparto, durante las cuatro entregas anteriores. Tenney aparecerá próximamente en el film Legion de Screen Gems, protagonizada por Paul Bettany y Dennis Quaid. También ha terminado la película Rabbit Hole con Nicole Kidman y Aarón Eckhart.
Después de graduarse en Vassar College, Tenney se formó en la prestigiosa Academia Juiliard en New York. Desde su primera actuación en el colegio en tercer grado, tiene un extenso bagaje teatral en la que se incluyen cuatro temporadas en el famoso Festival de Teatro de Williamstown.
En la gran pantalla, aparecía junto a Albert Brooks en la película dirigida por Brooks Looking for Comedy in the Muslim World, y protagonizó la cinta para Showtime, Homecoming, dirigida por Joe Dante. Ha demostrado su habilidad a la hora de actuar en muchos otros trabajos como en Puedes Contar Conmigo, que fue premiada por el Festival de Cine Sundance y nominada a los Oscar®, con Laura Linney, Matthew Broderick y Mark Ruffalo; Tombstone: La Leyenda de Wyatt Earp, junto a Kurt Russell y Val Kilmer y en la película de culto Watch It.
Otros films son Sólo Los Tontos Se Enamoran, Superdetective en Hollywood III, El Fantasma, El Regreso de Lassie, Music from Another Room, Con Amigos Como Estos, Entropy, Lovelife, Nixon de Oliver Stone y El Ocaso de la Familia Gold para Showtime.
En 1989 coprotagonizó junto a Candice Bergen la serie televisiva Murphy Brown. Tenney hizo diferentes trabajos para la television como Crimen y Castigo de Dick Wolf, Equal Justice de Thomas Carter, Brooklyn South de Steven Bochco, Dirty Dozen: The Series, Get Real, Good Company y Kristin. También ha hecho apariciones como artista invitado en series como CSI, Will & Grace y Sin Rastro.
Sobre los escenarios, Tenney protagonizó en Broadway la obra ganadora del Premio Tony "The Heiress", así como también la ganadora del Premio Tony "The Real Thing", durante la gira a nivel nacional con la compañía de Tom Stoppard y dirigida por Mike Nichols. En 2006 en el Geffen Playhouse de Los Angeles, protagonizó la obra de David Mamet "Speed-the-Plow", junto a Alicia Silverstone y Greg Germann. Fuera de Broadway, hizo el papel de Match Albom en la versión de "Tuesdays With Morrie". En The Old Globe, interpretó a Romeo en "Romeo y Julieta" y también protagonizó "Up In Saratoga" de Terrence McNally, junto a Mary Louis Parker. En el Teatro Roundabout de New York, haciendo pareja con Holly Hunter hizo la obra de Beth Henley "Impossible Marriage".