Es uno de los rostros más populares de Hollywood, y ha actuado en más de 50 películas y numerosos programas de televisión. Miller comenzó su carrera con un memorable cameo como el adulador encargado de la tienda de moda en Pretty Woman, y ha continuado deleitando al público en algunos de sus papeles más inolvidables en películas como Very important person, Waiting for Guffman, 10 razones para odiarte, Princesa por sorpresa, Princesa por sorpresa 2, El profesor chiflado y El profesor chiflado II: La familia Klump.

Recientemente, Miller ha intervenido en Keeping Up With The Steins, junto a Jeremy Piven. Entre otras de sus recientes películas figuran Kiss Kiss Bang Bang, protagonizada por Robert Downey Jr. y Val Kilmer, y el aclamado documental The Aristocrats, en el que intervenían 100 de los cómicos más famosos del mundo contando los chistes más verdes jamás oídos. Miller intervendrá en la película de Christopher Guest For Your Consideration, de próximo estreno.

Entre sus numerosos trabajos para televisión figuran las populares series Desperate Housewives, Law & Order y Seinfeld, junto con papeles periódicos en Boston Legal, 8 Simple Rules y Mad About You. Miller también ha actuado regularmente en Real Time with Bill Maher, The Tonight Show with Jay Leno, Late Show with David Letterman, y en algunos de sus propios especiales de humor en la HBO. Asimismo, ha actuado en Broadway en la obra de Neil Simon The Dinner Party.

Además de actor, Miller colabora como humorista en The Weekly Standard y recientemente ha terminado su primer libro, Spoiled Rotten America, que será publicado en octubre por Regan Books.