Ha interpretado una diversa variedad de personajes en películas, teatro y televisión. Galardonada con un Premio de la Academia por su interpretación de Billy Kwan en 'El Año Que Vivimos Peligrosamente', hizo su debut en el cine con 'Popeye' de Robert Altman. Entre sus numerosos logros cinematográficos, están 'Dragonfly La Sombra de la Libelula', 'Twenty Bucks', 'Pret-A-Porter', 'Policia de Guardería', 'Waiting For The Moon', 'Vida y Amores de una diablesa 'Silverado', 'Las Bostonianas' y 'Dune' de David Lynch. También dio su voz a la Abuela Willow en la película de dibujos animados 'Pocahontas'.

Hunt ha completado más recientemente un papel en 'Stranger than Fiction' para el director Marc Forster. Ella empezó a actuar profesionalmente hace más de treinta años en el Teatro Long Wharf en New Haven, Conneticut, actuando en obras de Shakespeare, Strindberg, O'Neill, y Tennessee Williams. Cosechó una nominación al Premio Tony por su trabajo en 'Hasta el Fin del Mundo' de Arthur Kopit y ganó Premios Obie por sus papeles en 'Top Girls' y 'A Metamorphosis in Miniature' de Caryl Churchill, basado en una novela de Kafka. Sus otros destacados trabajos en el escenario incluyen el papel protagónico de 'Mother Courage and Her Children', 'Aunt Dan & Lemon', donde ella creó el rol de 'Aunt Dan' en Londres y Nueva York y 'The Cherry Orchard', dirigido por Peter Brook. Primero visitó Los Angeles en 1974, para interpretar un pequeño papel en 'Hamlet', protagonizado por Stacy Keach y dirigido por Gordon Davidson en el Foro de Mark Taper.

Para la pequeña pantalla, Hunt interpretó al Juez Zoey Hiller en 'The Practice' durante las primeras seis temporadas del programa. También prestó su voz a 'la Dirección' en la críticamente aclamada serie 'Carnivale'. Además, a Hunt se le escucha frecuentemente como narradora documental para Discovery Channel, Nacional Geographic y PBS.