Lynn Collins ha demostrado ser actriz polifacética en una amplia gama de papeles. El debut de Collins en la gran pantalla tuvo lugar en 2004, cuando compartió reparto con Al Pacino, Jeremy Irons y Joseph Fiennes en "El Mercader de Venecia", de Michael Radford. La película se estrenó en el Festival de Cine de Venecia y fue distribuida por Sony Classics en 2004. Collins cosechó elogiosas críticas por su interpretación de Porcia, uno de los papeles más complicados de toda la producción de Shakespeare.

Collins protagoniza, dando la réplica a Joseph Gordon-Levitt, la película independiente "Uncertainty", estrenada en la edición de 2008 del Festival Internacional de Cine de Toronto. Ese mismo año, Collins tuvo un papel fundamental en la primera temporada de "True Blood", la serie dramática de HBO candidata al Globo de Oro®, dirigida por Alan Ball, ganador de un Premio de la Academia. Collins encarnaba a Dawn, la amiga íntima del personaje principal Sookie Stackhouse.

Collins encabezó el elenco de la película independiente realizada por William Friedken, "Bug", merecedora del aplauso de la crítica. Su historial cinematográfico se completa con títulos como "13 Going on 30" y "50 Primeras Citas". Collins también interpretó papeles memorables en "The Lake House", "El Número 23" y "Numb".

En el teatro Collins interpretó el papel principal de Rosalinda en el montaje de "Como Gustéis" que realizó The NYSF Public Theatre, escenificado en el the Delacorte Theatre de Central Park, por el que recibió encendidos elogios.

Collins nació y se crió en Tejas pero se trasladó a Nueva York cuando fue admitida en la prestigiosa Juilliard School para estudiar interpretación. Siendo alumna del centro, Lynn fue galardonada con dos de los premios más prestigiosos concedidos a estudiantes de arte dramático: El Premio Houseman, a la Aptitud Excepcional para el Teatro Clásico y al Dominio de la Lengua, y El Premio Michel St. Denis, concedido a un miembro de cada promoción que se licencia por logros sobresalientes y compromiso con el conjunto.

Después de licenciada, Collins obtuvo su primer papel protagonista en la escena neoyorquina dando vida a Ofelia y la réplica a Liev Schreiber en el montaje que de "Hamlet" hizo el New York Shakespeare Festival Public Theatre. Sus demás papeles incluyen el de Julieta en el montaje dirigido por Sir Peter Hall de "Romeo y Julieta" en el Ahmanson Theatre, y el programa especial de John Barton sobre Shakespeare para la cadena PBS. Collins logró su primer papel protagonista en Broadway en la producción de Scott Elliot de "The Women", en el Roundabout Theatre.