Olivia Williams ha interpretado destacados papeles en numerosas películas. Entre ellas se incluyen El escritor, de Roman Polanski, junto a Ewan McGregor y Pierce Brosnan, por la que fue destacada como Mejor Actriz de Reparto por la Sociedad Nacional de Críticos de Cine de Estados Unidos y en los Premios Cinematográficos del Círculo de Críticos de Londres; y An Education, de Lone Scherfig, junto a Carey Mulligan. Este título le valió una nominación en los Premios Cinematográficos del Círculo de Críticos de Londres y otra nominación, junto al resto de sus compañeros de reparto, en los Premios del Sindicato de Actores.

Tras terminar sus estudios universitarios, Olivia Williams se formó durante dos años en la escuela Old Vic Theatre School de Bristol antes de ser miembro, durante tres años, de la Royal Shakespeare Company. En 1997, fue elegida por el director Kevin Costner para coprotagonizar, junto a él, el drama Mensajero del futuro (The Postman). Posteriormente, Williams trabajó con Bill Murray y Jason Schwartzman en Academia Rushmore, de Wes Anderson; y apareció como la esposa de Bruce Willis en la taquillera El sexto sentido, de M. Night Shyamalan.

Desde entonces, Olivia Williams ha aparecido en numerosas producciones independientes en el Reino Unido, entre las que se incluyen Mi corazón, de Thaddeus O'Sullivan, por la que recibió el Premio del Cine Independiente Británico a Mejor Actriz; Lucky Break, de Peter Cattaneo, por la que fue nominada a los Premios Empire; y Sex & Drugs & Rock & Roll, de Mat Whitecross, junto a Andy Serkis. Otras películas en su haber son Maps to the Stars, de David Cronenberg; Servicio de compañía, de George Hickenlooper; Peter Pan, la gran aventura, de P. J. Hogan; Sabotage, de David Ayer, junto a Arnold Schwarzenegger; y, también para Focus Features, Hyde Park on Hudson, de Roger Michell, en la que interpretó a la primera dama Eleanor Roosevelt, y Hanna y Anna Karenina, ambas de Joe Wright.

En televisión, Williams ha dado vida a escritoras célebres como Jane Austen y Agatha Christie en los telefilmes Jane Austen recuerda, dirigido por Jeremy Lovering, y Agatha Christie: A Life in Pictures, dirigido por Richard Curson Smith. Otros títulos para televisión son Arrasando el campo de batalla, de David Hare, con Bill Nighy en el papel del espía Johnny Worricker; y City Hall, dirigido por Richard Loncraine para la serie Playhouse Presents, en el que interpretó a la alcaldesa de Londres. Además, ha aparecido como estrella invitada en series como Friends y Spaced; otros créditos incluyen la serie de culto Dollhouse, de Joss Whedon; la aclamada Manhattan; y Counterpart, con J. K. Simmons, de próximo estreno.

Olivia Williams también tiene una amplia experiencia teatral en el West End londinense, donde ha trabajado en obras como In a Forest, Dark and Deep, escrita y dirigida por Neil LaBute, junto a Matthew Fox en el Vaudeville Theatre; con Tom Hollander en la producción de la compañía Donmar Warehouse, a cargo de Robin Lefevre, de The Hotel in Amsterdam, de John Osborne; y Escenas de la vida conyugal, dirigida por Trevor Nunn, en el St. James Theatre. En septiembre de 2017 volverá al National Theatre para interpretar, junto a Olivia Colman, Mosquitoes, de Lucy Kirkwood, dirigida por Rufus Norris.

En 2016 formó parte del jurado del prestigioso galardón literario Premio Booker; entre las ciento cincuenta novelas presentadas, la premiada fue The Sellout, de Paul Beatty, el primer escritor estadounidense en recibir esta distinción.