Colaboró por primera vez con Tenacious D en sus especiales para la HBO en el papel de Paul.
Paul trabaja habitualmente en Best Week Ever (La mejor semana de tu vida) de la VH1 y podremos verle próximamente trabajando con Paul Thomas Anderson. Otro de los largometrajes en los que ha participado es El reportero de Will Ferrell.
Durante los últimos cuatro años, Tompkins y su Show de Paul F. Tompkins han animado los últimos lunes de cada mes en el club nocturno de Largo, en Los Ángeles. Como escaparate de su talento como cómico, cantante y actor, su espectáculo de variedades reúne actuaciones cómicas, musicales y estrellas invitadas y se ha ganado a un público muy selecto.
Tompkins nació en Filadelfia y se mudó a Hollywood en 1994, donde conoció a Jay Johnston con quien creó el espectáculo The Skates. También escribía para el show Mr. Show with Bob and David de la HBO e incluso recibió una nominación a los Emmy. También escribió y trabajó en Driven to Drink, su propio espectáculo en la HBO.
Entre sus apariciones en television se cuentan The Daily Show (antes de Jon Stewart); Late Night with Conan OBrien; la comedia DAG y Real Time con Bill Maher.