Richard Jenkins es uno de los actores de carácter más solicitados de Hollywood, teniendo en su haber títulos de crédito en casi setenta películas.
Jenkins recibió una nominación al Óscar al mejor actor por su muy elogiada interpretación en la película del director Tom McCarthy "The Visitor". La película se estrenó entre grandes elogios de la crítica en el Festival de Cine de Toronto de 2007 y el Fesyival de Cine de Sundance de 2008, y ganó el Gran Premio de la 34ª edición del Festival de Cine Norteamericano de Deauville. La interpretación de Richard como Walter Vale, un desilusionado profesos de económicas de Connecticut cuya vida se transforma merced a un encuentro inesperado en Nueva York, convirtió a "The visitor" en la película independiente de mayor éxito de 2008, y le valió también sendas nominaciones al premio Independent Spirit y al del Screen Actors Guild.
En 2012, protagonizó junto a Bradley Whitford el thriller de Drew Goddard, "La cabaña en el bosque", la película de Andrew Dominik "Mátalos suavemente", junto a Brad Pitt, Ray Liotta y James Gandolfini, y la tragicomedia de Lawrence Kasdan "¡Por fin solos!", protagonizada por Diane Keaton, Kevin Kline y Dianne Wiest.
Jenkins también protagonizó junto a Shia LaBeouf, Robert Redford, Susan Sarandon, Nick Nolte y Julie Christie la película de Redford "The Company You Keep". Adaptación de la novela de Neil Gordon, es la historia de un militante de una organización radical buscado durante 30 años por el FBI, quien tiene que emprender la huida al ser descubierta su identidad por un joven y ambicioso reportero. Jenkins interpreta a un catedrático que sirve de enlace con antiguos radicales en la clandestinidad.
Jenkins protagonizó junto a Johnny Depp la adaptación a cargo de Bruce Robinson de la obra de Hunter S. Thompson, "Los diarios del ron", volvió a trabajar con los hermanos Farrelly en "Carta blanca", con Owen Wilson y Jason Sudeikis, y apareció en la película de Will Gluck "Con derecho a roce", con Justin Timberlake y Mila Kunis.
En 2010, obtuvo excelentes críticas al protagonizar junto a Julia Roberts la película de Ryan Murphy "Come, reza, ama", basada en el bestseller internacional de Elizabeth Gilbert, y la película de Overture "Déjame entrar", escrita y dirigida por Matt Reeves.
En 1997 Jenkins recibió una nominación al premio Independent Spirit al mejor actor de reparto por su interpretación en la comedia de David O. Russell "Flirteando con el desastre", apareciendo junto a Ben Stiller, Tea Leoni, Josh Brolin y Lily Tomlin.
En 1986, Jenkins interpretó su primer papel protagonista en la película del guionista ganador de un Óscar Horton Foote, "On Valentines Day". Interpretó a continuación numerosos papeles cinematográficos, entre ellos la película de George Miller "Las brujas de Eastwick", junto a Jack Nicholson, Susan Sarandon, Cher y Michelle Pfeiffer, la película de Richard Benjamin "Espías sin identidad", con River Phoenix y Sidney Poitier, "Melodía de seducción", con Al Pacino y Ellen Barkin, la película de Mike Nichols "Lobo", apareciendo de nuevo junto a Jack Nicholson, con Charlize Theron en la película de 2005 "North Country", junto a Jim Carrey y de nuevo con Tea Leoni en la comedia de Judd Apatow "Dick y Jane, ladrones de risa", y en la película de Peter Berg del 2007 "La sombra del reino".
Entre sus títulos de crédito más recientes están la película de Lasse Hallström "Querido John", basada en la novela de Nicholas Sparks, la película de los hermanos Coen "Quemar después de leer", con George Clooney, Brad Pitt, John Malkovich y Frances McDormand (su tercera colaboración con la pareja de directores y guionistas), y la exitosa comedia de Adam McKay "Hermanos por pelotas", junto a Will Ferrell, John C. Reilly y Mary Steenburgen.
A lo largo de los años, Jenkins ha trabajado con directores tan prestigiosos como Clint Eastwood en "Poder absoluto", los hermanos Farrelly en "Algo pasa con Mary" y "Yo, yo mismo e Irene", junto a Jim Carrey, y Sydney Pollack en "Caprichos del destino", con Harrison Ford y Kristin Scott Thomas.
En 2001, Jenkins comenzó su colaboración con los hermanos Joel y Ethan Coen, al aparecer junto a Billy Bob Thornton, James Gandolfini y Scarlett Johansson en "El hombre que no estuvo allí". Volvió a trabajar de nuevo con los hermanos Coen en la película de 2003 "Crueldad intolerable", junto a George Clooney y Catherine Zeta-Jones.
En televisión, Jenkins es muy recordado por su papel como Nathaniel Fisher, el fallecido patriarca de la familia Fisher, en la aclamada serie dramática de HBO "A dos metros bajo tierra". Sus apariciones esporádicas como el cabeza de esa familia a menudo disfuncional le valió al reparto una nominación al premio del Screen Actors Guild al mejor reparto de una serie dramática. También apareció en numerosas películas hechas para la televisión, entre ellas "Sins of the Father" y la película de HBO ganadora de un Emmy, "And the Band Played On".
En teatro, Jenkins tiene en su haber una impresionante lista de títulos de crédito como miembro durante 14 años de la compañía de Rhode Island, Trinity Repertory Company, de la que además fue director artístico durante otros cuatro años.