Ron Rifkin recibió el premio Tony por su actuación en el reestreno en Broadway de Cabaret. Otros de sus trabajos en Broadway son Wrong Mountain (obra de David Hirson), Un mes en el campo (de Turgénev), y Broken Glass (de Arthur Miller). Rifkin fue el primero en asumir el papel de Isaac Geldhart en Substance of Fire, obra de Jon Robin Baitz que valió a Rifkin los premios Obie, Drama Desk, Lucille Lortel y Drama-Logue al mejor actor. Su trabajo en Three Hotels, también de Robin Baitz, le valió su segundo premio Lucille Lortel y una nominación al Drama Desk. Recientemente, el actor ha aparecido en otra producción del mismo director en el off-Broadway neoyorkino, la aclamada The Paris Letter.

La filmografía de Rifkin, que tiene pendiente de estreno Peep World, incluye títulos como Pánico nuclear (The Sum of All Fears), Dragonfly. La sombra de la libélula, The Majestic, El informador (Boiler Room), Más que amigos (Keeping the Faith), Negociador (The Negotiator), L. A. Confidential, Last Summer in the Hamptons, Lobo (Wolf), JFK. Caso abierto, El golpe II (The Sting II), Un investigador insólito (The Big Fix), La pareja chiflada (The Sunshine Boys), Naves misteriosas (Silent Running), La esencia del fuego (Substance of Fire) y las películas de Woody Allen Maridos y mujeres (Husbands and Wives) y Misterioso asesinato en Manhattan (Manhattan Murder Mystery).

En la pequeña pantalla, Rifkin interpretó durante cinco temporadas a Arvin Sloane en la aclamada serie de la cadena ABC «Alias», y ha actuado en las cinco últimas temporadas de la exitosa serie «Cinco hermanos», también de la ABC. Asimismo, ha parecido en numerosos telefilmes y miniseries, como Homicidio voluntario (Deliberate Intent), Un sueño imposible (Flowers for Algernon), Norma Jean y Marilyn (Norma Jean and Marilyn), The Sunset Gang, Concealed Enemies, Buying a Landslide, Evergreen, «Vientos de guerra» y Uniforme gris (Dress Gray). Los espectadores de televisión también lo conocen por sus papeles en «Los casos de Rosie O'Neill», «Sexo en Nueva York», «Urgencias», «One Day at a Time», «A Nero Wolfe Mystery» y «Más allá del límite», serie por la que recibió una nominación al premio ACE de la televisión por cable. Asimismo, el actor fue candidato a un Emmy por su narración del documental Jerome Robbins: Something to Dance About, dentro de la serie «American Masters».