Rooney Mara ha sido nominada dos veces al Oscar® y empezó su carrera poco después de matricularse en la Universidad de Nueva York. Fue durante sus años universitarios que Mara decidió explorar su interés por la interpretación, consiguiendo pequeños papeles en películas independientes. Al final se trasladó a Los Ángeles para dedicarse a ese oficio a tiempo completo.
Dentro de poco Mara empezará rodar la cinta de la guionista y directora Sarah Polley. Women Talking, junto a Frances McDormand, que también ejercerá de productora, Claire Foy, Jessie Buckley y Ben Whishaw. Basada en la novela homónima bestseller de la lista del New York Times de Miriam Toews, la película cuenta la historia de un grupo de mujeres en una colonia religiosa aislada mientras luchan por reconciliar su fe con una serie de agresiones sexuales cometidas por los hombres de la colonia. Orion Pictures y Plan B Entertainment de MGM estrenarán la película.
Mara coprotagoniza la película de Guillermo del Toro EL CALLEJÓN DE LAS ALMAS PERDIDAS, junto a Bradley Cooper y Cate Blanchett. Basada en la novela homónima de William Lindsay Gresham de 1946, la película cuenta la historia de un actor de feria ambicioso y corrupto (Cooper) que se une a una psiquiatra (Mara) para manipular a la gente para que les den dinero. Searchlight Pictures se encarga de estrenar la película.
En abril de 2019, Mara interpretó el papel principal en María Magdalena para el director Garth Davis, junto al 'Jesucristo' de Joaquin Phoenix. IFC Films estrenó la película en Estados Unidos y Universal Pictures a nivel internacional.
En julio de 2018, Mara y Phoenix también coprotagonizaron la película de Gus Van Sant.No te preocupes, no llegará muy lejos a pie, que se estrenó en el Festival de Cine de Sundance de 2018. La película es una adaptación de las memorias de John Callahan del mismo nombre, que cuenta la historia de la parálisis que sufrió después de un accidente de coche a los 21 años, y cómo recurrió al dibujo como forma de terapia. Amazon Studios estrenó la película el 13 de julio de 2018.
Mara actuó junto a Casey Affleck en la película de A24 Films A Ghost Story, dirigida por David Lowery. La película se estrenó con gran éxito de crítica en el Festival de Cine de Sundance de 2017 y fue elegida una de las 10 mejores películas independientes de 2017 por el National Board of Review y fue nominada al premio Independent Spirit John Cassavetes.
En octubre de 2017, Mara actuó junto a Ben Mendohlson en UNA, una adaptación para el cine de "Blackbird", la obra de David Harrower ganadora del premio Olivier. La película, dirigida por Benedict Andrews, cuenta la historia de una joven que llega inesperadamente al lugar de trabajo de un hombre mayor en busca de respuestas. Mara también protagonizó la película de Jim Sheridan La carta secreta, junto a Vanessa Redgrave y Theo James. La película irlandesa gira alrededor de la estancia prolongada de una mujer en un hospital psiquiátrico. Ambas películas se estrenaron en el Festival Internacional de Cine de Toronto en 2016.
En marzo de 2017, Mara protagonizó la película de Terrence Malik Song to Song junto a Ryan Gosling, Michael Fassbender y Natalie Portman, que inauguró el Festival SXSW y gira en torno a la historia de dos triángulos amorosos que se cruzan, la obsesión sexual y la traición en la escena musical de Austin, Texas. Mara también protagonizó The Discovery junto a Robert Redford y Jason Segal para el director Charlie McDowell, que estrenó Netflix y cuya première tuvo lugar en el Festival de Cine de Sundance de 2017.
En noviembre de 2016, Mara protagonizó Lion con Dev Patel y Nicole Kidman para el director Garth Davis. La adaptación de las memorias de Saroo Brierley, A Long Way Home, cuenta la historia de un niño de la calle de Calcuta que aterriza en un orfanato y es adoptado por una pareja australiana y que, de adulto, encuentra la manera de volver a casa gracias a Google Earth. La película se estrenó en el Festival Internacional de Cine de Toronto de 2016 y logró excelentes críticas.
En noviembre de 2015, Mara actuó junto a Cate Blanchett en Carol, dirigida por Todd Haynes. Basado en la controvertida novela romántica "El precio de la sal", el drama, que cosechó excelentes críticas, cuenta la historia de una relación romántica entre dos mujeres en el Nueva York de los años 50. La película se estrenó en el Festival de Cine de Cannes de 2015, donde Mara ganó el premio a la Mejor Actriz. Mara también recibió con nominaciones al Oscar®, al Screen Actors Guild, al Globo de Oro® y al BAFTA por su trabajo en esta película.
En octubre de 2015, Mara protagonizó la película de Stephen Daldry titulada Trash, ladrones de esperanza, ambientada en los barrios bajos de Brasil con un guion escrito por Richard Curtis. Mara interpretaba a una trabajadora humanitaria del gobierno. La película se estrenó en el Festival de Cine de Roma en octubre de 2014 y fue nominada a un BAFTA a la Mejor Película.
En 2013, Mara protagonizó la película que se presentó en la sección de competición del Festival de Cine de Sundance de 2013 titulada En un lugar sin ley para el guionista y director David Lowery con Casey Affleck y Ben Foster. El drama cuenta la historia de una joven madre que lucha por salir adelante después de que su marido resulte encarcelado por un crimen mortal.
También en 2013, Mara protagonizó Efectos secundarios dirigida por Steven Soderbergh junto a Channing Tatum y Jude Law. Mara retrató a una mujer que recurre a los medicamentos con receta para superar la ansiedad y la depresión. La película la estrenó Open Road Films y formó parte de la competición oficial del Festival de Cine de Berlín de 2013. En diciembre de 2013, Mara apareció en HER, la película nominada a Mejor Película por la Academia y los Globos de Oro®. Dirigida por Spike Jonze y protagonizada por Joaquin Phoenix y Amy Adams, la película cuenta la historia de un hombre que encuentra amor y compañía en la voz computarizada de un sistema operativo personal.
Mara cautivó por primera vez al público y a la crítica por su interpretación de 'Lisbeth Salander' en la adaptación estadounidense del popular libro de Stieg Larsson, dirigida por David Fincher en 2011 titulada Millennium: Los hombres que no amaban a las mujeres. Su excelente interpretación le valió el reconocimiento de la National Board of Review a la Mejor Interpretación de una Debutante y obtuvo una nominación al Globo de Oro® y al Oscar® a la Mejor Actriz de Drama.
Otros de sus créditos cinematográficos son Tanner Hall, dirigida por Francesca Gregorini y Tatiana von Furstenberg; Pan de Warner Bros. para el director Joe Wright; La red social de David Fincher; Rebelión adolescente; y The Winning Season junto a Sam Rockwell.
En 2016, Mara prestó su voz a un personaje en la primera de la serie animada en tres entregas "Kubo y las dos cuerdas mágicas" de LAIKA y Focus Features. Ambientada en el antiguo Japón, la historia cuenta la historia del bondadoso Kubo, que vive una vida humilde cuidando de su madre en su aldea cuando un espíritu del pasado lo alcanza y se ve obligado a huir de dioses y monstruos. La película también está protagonizada por Matthew McConaughey, Charlize Theron y Ralph Fiennes.
En la pequeña pantalla, los créditos de Mara incluyen memorables papeles como estrella invitada en “Urgencias”, “The Cleaner”, “El club contra el crimen” y “Ley y orden: Unidad de Víctimas Especiales”.
En 2018, Mara creó la marca de moda vegana, Hiraeth, con sus socias Sara Schloat y Chrys Wong. La marca que no hace pruebas con animales se centra en ropa y accesorios y se creó para una nueva generación de mujeres concienciadas que valoran la calidad y el diseño pero que no quieren poner en peligro sus creencias éticas.