Ruth Wilson, que ha ganado dos veces el premio Olivier, un Globo de Oro y fue nominada al Tony y al BAFTA, se ha hecho un nombre en el teatro, el cine y la televisión. Wilson es conocida por sus interpretaciones de la Sra. Coulter en "La materia oscura", Alison Bailey en "The Affair", Alice Morgan en "Luther" y por su trabajo que le valió el Premio Olivier en los escenarios de Londres, y se ha convertido rápidamente en una de las actrices más importantes de Gran Bretaña.
En televisión, los trabajos de Wilson incluyen: la Sra. Coulter en la popular serie de televisión de la BBC/HBO de Phillip Pullman "La materia oscura", la serie original de Showtime ganadora del Globo de Oro "The Affair", que le valió un Globo de Oro a la Mejor Actriz en una Serie Dramática en 2015; la miniserie de la BBC “Jane Eyre”, que recibió una nominación al BAFTA a Mejor Actriz, junto con una nominación al Globo de Oro a la Mejor Actriz de Miniserie o Película para Televisión. Wilson también ha aparecido en el popular drama policial psicológico del Reino Unido "Luther" como la sociópata Alice Morgan. Más recientemente, fue nominada al BAFTA por su interpretación de su propia abuela en la miniserie de la BBC "Mrs Wilson”.
En el cine, Wilson ha formado equipo con una variada lista de directores, incluido el nominado al Oscar Lenny Abrahamson en The Little Stranger. En Dark River colaboró con el director nominado al BAFTA Clio Barnard, que le valió a Wilson una nominación al BIFA a la Mejor Actriz. Además, Wilson ha trabajado con directores como Joe Wright, Gore Verbinski, Steven Knight, John Cameron Mitchell y John Lee Hancock.
Wilson es una leyenda en los escenarios teatrales de Londres y Broadway. Recientemente, Ruth actuó en un espectáculo de una sola mujer The Human Voice en el Harold Pinter Theatre, dirigida por Ivo Van Hove. Antes de eso, la producción de Broadway de El Rey Lear contó con Wilson para interpretar tanto a Cordelia como al Bufón junto a Glenda Jackson. El Rey Lear le valió a Wilson su segunda nominación al premio Tony. El primero lo recibió en 2015 por su debut en Broadway en Constellations junto a Jake Gyllenhaal. En Londres, ha trabajado en prestigiosos teatros como The National, Donmar Warehouse y Almeida Theatre. Su interpretación de Hedda Gabler dirigida por Ivo von Hove en 2016 le valió una tercera nominación al Premio Olivier. Los anteriores premios Olivier de Wilson fueron por su trabajo en Donmar Warehouse con el director Rob Ashford. Ganó un premio a la Mejor Actriz por su actuación en Anna Christie de Eugene O'Neill junto a Jude Law y un premio a la Mejor Actriz de Reparto como Stella en Un tranvía llamado deseo de Tennessee Williams junto a Rachel Weisz. En 2013, Wilson se estrenó como directora en la producción de The Train, una serie de obras de Eugene O'Neill en un acto que se representaron en Hoxton Hall. La obra y su interpretación recibieron críticas de 5 estrellas.
En 2018, Wilson se pasó a la producción y fue productora ejecutiva de la miniserie "Mrs Wilson" de BBC / PBS Masterpiece junto con Snowed in Productions. La historia se basa en su propia historia familiar y “Mrs Wilson” recibió 4 nominaciones al BAFTA, incluyendo Mejor Miniserie, Mejor Peluquería y Maquillaje, Mejor Actriz de Reparto y Mejor Actriz por la interpretación de Wilson de su propia abuela.
En 2020, Wilson creó su productora, LADY LAZARUS. El primer largometraje de Ruth, True Things, por la que fue nominada a Mejor Actriz en los BIFA, fue escrito y dirigido por Harry Wootliff y realizado en colaboración con The Bureau y Riff Raff UK junto con BBC Films y BFI. Wilson ejerce de productora la película, así como de protagonista. Otros proyectos incluyen producciones de cine y televisión en asociación con HBO y Animal.