Comenzó a actuar profesionalmente cuando todavía estaba en el Amherst College. Luego, el éxito en Broadway de The Ritz (1975) desembocó en su debut cinematográfico en in Todos los hombres del presidente (1976). Collins se convirtió en un rostro sumamente conocido gracias a Star Trek: La película (1979) interpretando al comandante Decker.

Debutó en un telefilme como agente del FBI en Brinks: The Great Robbery (1976), al que seguiría su primera miniserie, The Rhinemann Exchange (1977). Collins cosechó una nominación al Emmy por su trabajo en la miniserie The Two Mrs. Grenvilles (1987), junto a Ann-Margret, y también intervino en A Woman Named Jackie (1991), ganadora de un Emmy y en Cuentos del Mono de Oro (1982).

Entre sus numerosos otros créditos cinematográficos figuran Stella (1990) y El club de las primeras esposas (1999), protagonizadas ambas por Bette Midler; Jumpin’ Jack Flash (1986); Los millones deBrewster (1985); y Promesa de amor (1979). En 1999 coprotagonizó junto a su mujer, la actriz Faye Grant, La chica de al lado; ambos interpretaban a una pareja divorciada, a la sazón padres del personaje de Melissa Joan Hart.

Escritor consumado, su obra Super Sunday se estrenó en el Festival de Teatro de Williamstown y su primera novela, "Eye Contact", fue un bestseller nacional. Un corto de 2005, Next of Kin, que escribió y dirigió, ganó un premio en un festival.

Collins sigue encarnando a Eric Camden en Siete en el paraiso, ya en su 11.ª temporada en la CW Network.