Wyatt Oleff participó en las taquilleras Guardianes de la galaxia y Guardianes de la galaxia Vol. 2, en las que interpretaba el papel del joven Peter Quill. La primera de ellas fue un gran salto en la carrera de Oleff, ya que supuso su debut cinematográfico a gran escala y le dio la oportunidad de trabajar con Chris Pratt y Zoe Saldana.

Oleff supo desde muy pequeño que quería ser actor. Después de que su familia se mudase de Chicago a California, su carrera empezó a despegar gracias a lograr participar en varios anuncios de televisión y lograr papeles puntuales de series de televisión como Érase una vez, Scorpion y Suburgatory (Fuera de lugar). Antes de su papel en Guardianes de la galaxia, también logró papeles en pilotos para ABC y CBS, además de en la película independiente Someone Marry Barry.